Progress in Plant Protection

The role of rhizobacteria in the stimulation of the growth and development processes and protection of plants against environmental factors
Rola bakterii ryzosferowych w stymulacji procesów wzrostu i rozwoju oraz ochronie roślin przed czynnikami środowiska

Grażyna Dąbrowska, e-mail: browsk@umk.pl

Uniwersytet Mikołaja Kopernika, Wydział Biologii i Ochrony Środowiska, Zakład Genetyki, Lwowska 1, 87-100 Toruń, Polska

Ewelina Zdziechowska, e-mail: zdzisiek19904@gmail.com

Uniwersytet Mikołaja Kopernika, Wydział Biologii i Ochrony Środowiska, Zakład Genetyki, Lwowska 1, 87-100 Toruń, Polska
Abstract

Plant growth promoting rhizobacteria (PGPR) have a positive impact on the growth and development of plants, directly through the production of plant hormones or facilitate nutrient uptake from the environment and indirectly by reducing harmful effect or protection against phytopathogenic organisms. Impact of PGPR on plant growth processes includes increasing the speed of germination, root and shoot growth, an increase in chlorophyll content, magnesium, nitrogen, protein content and hydraulic conductance. These bacteria can also produce antibiotics and hydrogen cyanide, which inhibit the growth of harmful microorganisms in the rhizosphere. Some secrete organic acids, causing an increase in the bioavailability of the trace elements in the soil, other synthesize phytohormones and siderophores. PGPR play a protective role in stress conditions such as drought, salinity, heavy metals, hypoxia, temperature changes and to pathogen's attacks. PGPR strains which stimulate growth and development are known for most crop plants. It seems that the controlled use of PGPR in field crops could potentially contribute to the restriction of the use of chemical fertilizers and herbicides.


Bakterie ryzosferowe stymulujące wzrost roślin (PGPR – plant growth promoting rhizobacteria), wpływają pozytywnie na wzrost i rozwój roślin w sposób bezpośredni poprzez produkcję fitohormonów lub ułatwienie pobierania składników odżywczych ze środowiska oraz pośrednio poprzez zmniejszenie szkodliwości lub ochronę przed działaniem organizmów fitopatogenicznych. Wpływ PGPR na rośliny obejmuje m.in. zwiększenie szybkości kiełkowania, wzrost korzenia i pędu, wzrost zawartości chlorofilu, mikroelementów i białek oraz przewodnictwa hydraulicznego. Bakterie te mogą hamować rozwój patogenów, wydzielać kwasy organiczne, powodując wzrost biodostępności pierwiastków śladowych w glebie lub syntetyzować fitohormony i siderofory. PGPR pełnią rolę ochronną w warunkach stresowych, takich jak: susza, zasolenie, obecność metali ciężkich, niedotlenienie, zmiany temperatury oraz atak patogenów. Dla większości roślin uprawnych znane są szczepy PGPR stymulujące wzrost i rozwój. Wydaje się, że kontrolowane zastosowanie PGPR zwłaszcza w uprawach ekologicznych może potencjalnie przyczynić się do ograniczenia stosowania sztucznych nawozów mineralnych i herbicydów.


Key words
plant growth promoting rhizobacteria; PGPR; plant stress; the growth of plants; bakterie stymulujące wzrost roślin; stres roślin; wzrost roślin
References

Ashraf M., Hasnain S., Berge O., Mahmood T. 2004. Inoculating wheat seedlings with exopolysaccharide-producing bacteria restricts sodium uptake and stimulates plant growth under salt stress. Biology and Fertility of Soils 40 (3): 157–162.

Barka E.A., Nowak J., Clément S. 2006. Enhancement of chilling resistance of inoculated grapevine plantlets with a plant growth-promoting rhizobacteria, Burkholderia phytofirmans strain PsJN. Applied and Environmental Microbiology 72 (11): 7246–7252.

Bhattacharyya P.N., Jha D.K. 2012. Plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR): emergence in agriculture. World Journal of Microbiology and Biotechnology 28 (4): 1327–1350.

Bergottini V.M., Otegui M.B., Sosa D.A., Zapata P.D., Mulot M., Rebord M., Zopfi J., Wiss V.F., Benrey B., Junier P. 2015. Bioinoculation of yerba mate seedlings (Ilex paraguariensis St. Hill) with native plant growth promoting rhizobacteria: a sustainable alternative to improve crop yield. Biology and Fertility of Soils 51 (6): 749–755.

Borowik A., Wyszkowska J., Kucharski M. 2010. Różnorodność drobnoustrojów funkcją uwilgotnienia gleby. Zeszyty Problemowe Postępów Nauk Rolniczych 567: 39–53.

Bryk H., Rutkowski K.P. 2012. Skuteczność proekologicznych metod ochrony jabłek przed gorzką zgnilizną (Pezicula spp.). [Efficacy of alternative methods in controlling of bull’s eye rot (Pezicula spp.)]. Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 52 (3): 727–732.

Casanovas E.M., Barassi C.A., Sueldo R.J. 2002. Azospirillum inoculation mitigates water stress effects in maize seedlings. Cereal Research Communications 30 (3–4): 343–350.

Castro-Sowinski S., Herschkovitz Y., Okon Y., Jurkevitch E. 2007. Effects of inoculation with plant growth-promoting rhizobacteria on resident rhizosphere microorganisms. FEMS Microbiology Letters 276 (1): 1–11.

Compant S., Duffy B., Nowak J., Clément C., Barka E.A. 2005. Use of plant growth-promoting bacteria for biocontrol of plant diseases: principles, mechanisms of action, and future prospects. Applied and Environmental Microbiology 71 (9): 4951–4959.

Dąbrowska G., Hrynkiewicz K., Kłosowska K., Goc A. 2011a. Selekcja bakterii ryzosferowych usprawniających procesy fitoremediacji gleb zawierających związki metali ciężkich. Ochrona Środowiska 33 (2): 53–58.

Dąbrowska G., Hrynkiewicz K., Kłosowska K., Trejgell A., Mierek-Adamska A. 2010. Wpływ bakterii ryzosferowych na kiełkowanie nasion Brassica napus L. w obecności metali ciężkich (Cd, Cu, Pb, Zn). Rośliny Oleiste-Oilseed Crops 31 (1): 85–97.

Dąbrowska G., Hrynkiewicz K., Mierek-Adamska A., Goc A. 2012. Wrażliwość odmian jarych i ozimych rzepaku na metale ciężkie i bakterie glebowe. Rośliny Oleiste-Oilseed Crops 33 (2): 201–220.

Dąbrowska G., Hrynkiewicz K., Trejgell A. 2011b. Wpływ PGPR (Plant Growth Promoting Rhizobacteria) na ekspresję metalotioneiny BnMT2 Brassica napus L. rosnącego w obecności metali ciężkich. Zeszyty Problemowe Postępów Nauk Rolniczych 567: 83–92.

Devi K.K., Seth N., Kothamasi S., Kothamasi D. 2007. Hydrogen cyanideproducing rhizobacteria kill subterranean termite Odontotermes obesus (Rambur) by cyanide poisoning under in vitro conditions. Current Microbiology 54 (1): 74–78.

Dimkpa C., Merten D., Svatos A., Buchel G., Kothe E. 2009. Metal-induced oxidative stress impacting plant growth in contaminated soil is alleviated by microbial siderophores. Soil Biology and Biochemistry 41 (1): 154–162.

Dobert R.C., Rood S.B., Blevins D.G. 1992. Gibberellins and the Legume-Rhizobium Symbiosis I. Endogenous Gibberellins of Lima Bean (Phaseolus lunatus L.) Stems and Nodules. Plant Physiology 98 (1): 221–224.

Duan J., Müller K.M., Charles T.C., Vesely S., Glick B.R. 2009. 1-aminocyclopropane-1-carboxylate (ACC) deaminase genes in rhizobia from southern Saskatchewan. Microbial Ecology 57 (3): 423–436.

Ehteshami S.M., Aghaalikhani M., Khavazi K., Chaichi M.R. 2007. Effect of phosphate solubilizing microorganisms on quantitative and qualitative characteristics of maize (Zea mays L.) under water deficit stress. Pakistan Journal of Biological Sciences 10 (20): 3585–3591.

Estrada-De Los Santos P., Bustillos-Cristales R., Caballero-Mellado J. 2001. Burkholderia, a genus rich in plant-associated nitrogen fixers with wide environmental and geographic distribution. Applied and Environmental Microbiology 67 (6): 2790–2798.

Faligowska A., Szukała J. 2010. Wpływ szczepienia nasion i nawożenia azotem na cechy biometryczne roślin strączkowych. Zeszyty Problemowe Postępów Nauk Rolniczych 550: 201–209.

Fernando W.G.D., Nakkeeran S., Zhang Y. 2006. Biosynthesis of antibiotics by PGPR and its relation in biocontrol of plant diseases. PGPR: Biocontrol and Biofertilization 3: 67–109.

Frankowski J., Lorito M., Scala F., Schmid R., Berg G., Bahl H. 2001. Purification and properties of two chitinolytic enzymes of Serratia plymuthica HRO-C48. Archives of Microbiology 176 (6): 421–426.

Ghosh S., Sengupta C., Maiti T.K., Basu P.S. 2008. Production of 3-indolylacetic acid in root nodules and culture by a Rhizobium species isolated from root nodules of the leguminous pulse Phaseolus mungo. Folia Microbiologica 53 (4): 351–355.

Grichko V.P., Glick B.R. 2001. Amelioration of flooding stress by ACC deaminase-containing plant growth-promoting bacteria. Plant Physiology and Biochemistry 39 (1): 11–17.

Gunes A., Karagoz K., Turan M., Kotan R., Yildrim E., Cakmakci R., Sahin F. 2015. Fertilizer efficiency of some plant growth promoting rhizobacteria for plant growth. Research Journal of Soil Biology 7 (2): 28–45.

Jankiewicz U. 2009. Charakterystyka i znaczenie piowerdyn bakterii z rodzaju Pseudomonas. Postępy Mikrobiologii 48 (4): 243–254.

Jones D.L., Hodge A., Kuzyakov Y. 2008. Plant and mycorrhizal regulation of rhizodeposition. New Phytologist 163 (3): 459–480.

Kalitkiewicz A., Kępczyńska E. 2008. Wykorzystanie ryzobakterii do stymulacji wzrostu roślin. Biotechnologia 2 (81): 102–114.

Klama J. 2004. Współżycie endofitów bakteryjnych z roślinami. Agricultura Acta Scientiarum Polonorum 3 (1): 19–28.

Kubiak K., Gwiazdowski R., Gwiazdowska D. 2012. Badania nad zastosowaniem mieszaniny bakterii propionowych i mlekowych do ograniczenia występowania wybranych chorób zbóż przenoszonych z ziarnem siewnym. [Studies on application of mixture of propionic and lactic acid bacteria in the control of selected seed-borne cereal diseases]. Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 52 (3): 603–606.

Lenart A. 2011. Wpływ inokulacji nasion azotobakteryną oraz Azotobacter chroococcum na przyrost biomasy pszenicy (Triticum vulgare VILL.), rzepaku (Brassica napus L. ssp. oleifera), kukurydzy (Zea mays L.), bobiku (Vicie faba L. ssp. minor). Zeszyty Problemowe Postępów Nauk Rolniczych 567: 159–166.

Liddycoat S.M., Greenberg B.M., Wolyn D.J. 2009. The effect of plant growth-promoting rhizobacteria on asparagus seedlings and germinating seeds subjected to water stress under greenhouse conditions. Canadian Journal of Microbiology 55 (4): 388–394.

Lucas J.A., Garcia-Cristobal J., Bonilla A., Ramos B., Gutierrez-Mañero J. 2014. Beneficial rhizobacteria from rice rhizosphere confers high protection against biotic and abiotic stress inducing systemic resistance in rice seedlings. Plant Physiology and Biochemistry 82: 44–53.

Lugtenberg B., Kamilova F. 2009. Plant-growth-promoting rhizobacteria. Annual Review of Microbiology 63: 541–556.

Mangmang J.S., Deaker R., Rogers G. 2014. Effects of plant growth promoting rhizobacteria on seed germination. Characteristics of tomato and lettuce. Journal of Tropical Crop Science 1 (2): 35–40.

Martinez-Viveros O., Jorquera M.A., Crowley D.E., Gajardo G., Mora M.L. 2010. Mechanisms and practical considerations involved in plant growth promotion by rhizobacteria. Journal of Plant Nutrition and Soil Science 10 (3): 293–319.

Martyniuk S. 2012. Naukowe i praktyczne aspekty symbiozy roślin strączkowych z bakteriami brodawkowymi. Polish Journal of Agronomy 9: 17–22.

Martyniuk S., Kozieł M., Gałązka A. 2014. Oddziaływanie zaprawy chemicznej na efektywność szczepienia nasion grochu bakteriami brodawkowymi. [Influence of chemical seed dressing on efficacy of pea seed inoculation with root-nodule bacteria]. Progress in Plant Protection 54 (3): 345–348.

Martyniuk S., Księżak J. 2011. Ocena pseudomikrobiologicznych biopreparatów stosowanych w uprawie roślin. Polish Journal of Agronomy 6: 27–33.

Martyniuk S., Oroń J., Martyniuk M. 2005. Diversity and numbers of root-nodule bacteria (rhizobia) in Polish soils. Acta Societatis Botanicorum Poloniae 74 (1): 83–86.

Mayak S., Tirosh T., Glick B.R. 2004a. Plant growth-promoting bacteria that confer resistance to water stress in tomatoes and peppers. Plant Science 166 (2): 525–530.

Mayak S., Tirosh T., Glick B.R. 2004b. Plant growth-promoting bacteria confer resistance in tomato plants to salt stress. Plant Physiology and Biochemistry 42 (6): 565–572.

Nadeem S.M., Zahir Z.A., Naveed M., Asghar H.N., Arshad M. 2010. Rhizobacteria capable of producing ACC-deaminase may mitigate salt stress in wheat. Soil Science Society of America Journal 74 (2): 533–542.

Persello-Cartieaux F., Nussaume L., Robaglia C. 2003. Tales from the underground: molecular plant-rhizobacteria interactionas. Plant, Cell and Environment 26 (2): 189–199.

Pilet P.-E., Saugy M. 1987. Effect on root growth of endogenous and applied IAA and ABA. Plant Physiology 83 (1): 33–38.

Pindi P.K., Sultana T., Vootla P.K. 2013. Plant growth regulation of Bt-cotton through Bacillus species. 3 Biotech 4 (3): 305–315.

Pineda A., Zheng S.-J., van Loon J.J.A., Pieterse C.M.J., Dicke M. 2010. Helping plants to deal with insects: the role of beneficial soil-borne microbes. Trends in Plant Science 15: 507–514.

Pishchik V.N., Vorobyev N.I., Chernyaeva I.I., Timofeeva S.V., Koyhemyakov A.P., Alexeev Y.V., Lukin S.M. 2002. Experimental and mathematical simulation of plant growth promoting rhizobacteria and plant interaction under cadmium stress. Plant and Soil 243 (2): 173–186.

Rajkumar M., Ae N., Freitas H. 2009. Endophytic bacteria and their potential to enhance heavy metal phytoextraction. Chemosphere 77 (2): 153–160.

Saravanakumar D., Samiyappan R. 2007. ACC deaminase from Pseudomonas fluorescens mediated saline resistance in groundnut (Arachis hypogaea) plants. Journal of Applied Microbiology 102 (5): 1283–1292.

Singh P.P., Shin Y.C., Park C.S., Chung Y.R. 1999. Biological control of Fusarium wilt of cucumber by chitinolytic bacteria. Phytopathology 89 (1): 92–99.

Sivasankari B., Anandharaj M., Daniel T. 2014. Effect of PGR producing bacterial strains isolated from vermisources on germination and growth of Vigna unguiculata (L.) Walp. Journal of Biochemical Technology 5 (4): 808–813.

Swain M.R., Naskar S.K., Ray R.C. 2007. Indole-3-acetic acid production and effect on sprouting of Yam (Dioscorea rotundata L.) minisetts by Bacillus subtilis isolated from culturable cowdung microflora. Polish Journal of Microbiology 56 (2): 103–110.

Tripathi A.K., Mishra B.M., Tripathi P. 1998. Salinity stress responses in plant growth promoting rhizobacteria. Journal of Biosciences 23 (4): 463–471.

Vacheron J., Desbrosses G., Bouffaud M.L., Touraine B., Moënne-Loccoz Y., Muller D., Legendre L., Wisniewski-Dyé F., Prigent-Combaret C. 2013. Plant growth-promoting rhizobacteria and root system functioning. Frontiers in Plant Science 4: 1–19.

van Loon L.C. 2007. Plant responses to plant growth-promoting rhizobacteria. European Journal of Plant Pathology 119 (3): 243–254.

Verma J.P., Yadav J., Tiwari K.N., Lavakush S.V. 2010. Impact of plant growth promoting rhizobacteria on crop production. International Journal of Agricultural Research 5 (11): 954–983.

Yang J., Kloepper J.W., Ryu Ch.-M. 2009. Rhizosphere bacteria help plants tolerate abiotic stress. Trends in Plant Science 14 (1): 1–4.

Zbroszczyk U., Kordas L. 2012. Wpływ stosowania Efektywnych Mikroorganizmów EM® na zdrowotność pszenicy jarej uprawianej w krótkotrwałej monokulturze. [The influence of Effective Microorganisms EM® application on health status of spring wheat growing in short-term monoculture]. Progress in Plant Protection/Postępy w Ochronie Roślin 52 (2): 327–331.

Zehnder G., Kloepper J., Yao Ch., Wei G. 1997. Induction of systemic resistance in cucumber against cucumber beetles (Coleoptera: Chrysomelidae) by plant growth-promoting rhizobacteria. Journal of Economic Entomology 90 (2): 391–396.

Zhang L., Birch R.G. 1997. The gene for albicidin detoxification from Pantoea dispersa encodes an esterase and attenuates pathogenicity of Xanthomonas albilineans to sugarcane. Proceedings of the National Academy of Sciences USA 94 (18): 9984–9989.

Złotek U., Wójcik W. 2007. Wybrane aspekty nabywania u roślin odporności typu SAR. Acta Scientiarum Polonorum, Biotechnologia 6 (2): 3–12.

Progress in Plant Protection (2015) 55: 498-506
First published on-line: 2015-10-15 09:54:13
http://dx.doi.org/10.14199/ppp-2015-083
Full text (.PDF) BibTeX Mendeley Back to list